Die erste Erwähnung der königlichen Kammerstadt stammt aus dem Jahr 1280. Bereits im 13. Jahrhundert wurde Žebrák eine verkehrsreiche Marktortschaft. Sie lag günstig auf dem Weg, der von je her Prag mit Pilsen verband und weiter nach Bayern führte. 1396 erhob König Wenzel IV. Žebrák zur Stadt.
Unweit der Stadt liegt die im 13. Jahrhundert entstandene Burg Žebrák (Bettlern), und die später gebaute Burg Točník (Totschnik). Unter König Karl IV. diente Žebrák dem König zweifellos als Umsteigestation bei seinen Reisen nach Nürnberg. Die Burg gewann an Bedeutung, als der König Neu-Böhmen, die Oberpfalz und Oberfranken erworben hatte. Um die Reisenden zu sichern, ließ Karl IV. die Burg und die Ortschaft mit einer Mauer umgeben. König Wenzel IV. ließ neben der Burg ein Wohngebäude erbauen, um bei seinen Aufenthalten bequemer zu wohnen. 1391 unterschrieb er hier die Urkunde, die Jan von Mühlheim erlaubte, die Bethlehemskapelle in der Prager Altstadt zu erbauen. Am 8. Mai 1394, auf dem Weg von Žebrák nach Prag, wurde Wenzel IV. auf Geheiß seines Halbbruders Sigismund gefangen genommen und in Wien ins Gefängnis gesteckt. Erst am 30. Mai 1395 wurde Wenzel IV. wieder frei gelassen. Nach einem Brand in der Burg ließ König Wenzel IV. in unmittelbarer Nähe die Burg Točník errichten, die ihm als Amtssitz diente.
In den Hussitenkriegen wurden beide Burgen erfolglos von Hussiten belagert. Die Burg Žebrák brannte 1532 aus und wurde zur Ruine, die zudem die Sucher des berüchtigten Wenzels Schatzes verwüsteten. Die Burg Točník wurde im Dreißigjährigen Krieg oft zur Zuflucht der Bevölkerung, die sich hier vor den
Schweden versteckte. Nach dem Krieg wurde die Burg nicht mehr dauerhaft bewohnt. Erst Ende des 20. Jahrhunderts wurde mit der Erhaltung und Teilrekonstruktion begonnen. Von April bis
Oktober ist eine Besichtigung möglich.
Jan Hus, als Vertrauter der Königin Sophie von Bayern, kannte beide Burgen gut. Ähnlich wie auch der Feldheer Jan Žižka, der beim königlichen Hof die Funktion des Türhüters (d.h. den Hauptposten in der königlichen Garde) ausübte. Auf Žebrák fand 1412 eine Disputation zwischen Jan Hus und Štěpán Páleč über die päpstliche Ablassbulle statt. Bei dieser s.g. Zänkerei führte Hieronymus von Prag ein Komödienspiel auf, währenddessen er auf einem kleinen Esel in die Burg einritt.
